VIVE.
Revista de Investigación en Salud
https://revistavive.org
Volumen
4 No. 12 septiembre-diciembre 2021
https://doi.org/10.33996/revistavive.v4i12.106
ISSN:
2664-3243
pp.
457- 469
Staphylococcus
aureus resistentes a meticilina en alimentos
Methicillin-resistant Staphylococcus aureus in food
Staphylococcus
aureus resistente à meticilina nos alimentos
Silvia Monserrath Torres
Segarra
https://orcid.org/0000-0002-4094-5522
Karla Estefanía Pacheco
Cárdenas
https://orcid.org/0000-0002-9571-9389
Maestría
en Diagnóstico de Laboratorio Clínico y Molecular de la Universidad Católica de
Cuenca, Cuenca-Ecuador
Recibido 14 de mayo 2021 / Arbitrado y aceptado 08 de junio 2021 /
Publicado 04 de septiembre 2021
RESUMEN
Staphylococcus
aureus es un microorganismo de importancia tanto a nivel hospitalario como en
la comunidad; considerado parte de la microbiota normal en los humanos cuando
existe condiciones apropiadas se comporta como oportunista, provoca infecciones
leves hasta complicadas. Existen cepas de S. aureus multirresistentes a los
antibióticos, debido a la adquisición por vía horizontal de genes de
resistencia; entre ellas Staphylococcus aureus resistentes a meticilina (SARM),
agentes etiológicos de infecciones graves relacionados directamente al consumo
de alimentos contaminados. Objetivo.
Analizar los posibles riesgos a los que se expone el ser humano al consumir
alimentos contaminados por SARM, además de identificar los alimentos con mayor
riesgo de contaminación y los factores que llevan a esta condición. Metodología. Mediante una revisión
sistemática de estudios que indican la presencia de SARM en alimentos
reportados en América latina. Las bases de datos consultadas: PubMed, SCOPUS,
SCIELO y ProQuest mediante la declaración PRISMA. Se detectaron 30 estudios
siendo elegibles 12. Resultados. En
América Latina se observó en Brasil mayor evidencia de SARM, luego Colombia y
Chile; en los estudios encontrados indican que los alimentos con frecuencia
mayor de contaminación de alimentos son los lácteos y sus derivados; productos
cárnicos. Conclusiones. Se evidencia
la estrecha relación entre el agente causal de contaminación que es SARM en
alimentos a nivel de América Latina. El producto que más impacto ha presentado
es la leche y sus derivados, los cuales al ser productos muy consumibles la
salud de la población está en riesgo por la acción de enterotoxinas.
Palabras
clave: Staphylococcus
aureus; Beta-lactamasas; Meticilina; Alimentos; contaminación
ABSTRACT
Staphylococcus aureus is an important microorganism
both at hospital and community level; considered part of the normal microbiota
in humans when appropriate conditions exist, it behaves as an opportunist,
causing mild to complicated infections. There are strains of S. aureus
multiresistant to antibiotics, due to the horizontal acquisition of resistance
genes, including methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA),
etiological agents of serious infections directly related to the consumption of
contaminated food. Objective. To
analyze the possible risks to which humans are exposed when consuming food
contaminated by MRSA, in addition to identifying the foods with the highest
risk of contamination and the factors that lead to this condition. Methodology. Through a systematic
review of studies indicating the presence of MRSA in food reported in Latin
America. Databases consulted: PubMed, SCOPUS, SCIELO and ProQuest through the
PRISMA statement. Thirty studies were detected and 12 were eligible. Results. In Latin America, the greatest
evidence of MRSA was observed in Brazil, followed by Colombia and Chile; the
studies found indicate that the foods with the highest frequency of food
contamination are dairy products and their derivatives; meat products. Conclusions. There is evidence of a
close relationship between the causal agent of MRSA contamination in food in
Latin America. The product that has had the greatest impact is milk and its
derivatives, which, being highly consumable products, put the health of the
population at risk due to the action of enterotoxins.
Keywords:
Staphylococcus aureus, beta-lactamases, methicillin, food, contamination
RESUMO
Staphylococcus
aureus é um microorganismo importante tanto a nível hospitalar como
comunitário; considerado parte da microbiota normal em humanos quando existem
condições apropriadas, comporta-se como oportunista, causando infecções leves a
complicadas. Existem estirpes de S. aureus multiresistentes aos antibióticos,
devido à aquisição horizontal de genes de resistência, incluindo Staphylococcus
aureus resistente à meticilina (MRSA), agentes etiológicos de infecções graves
directamente relacionadas com o consumo de alimentos contaminados. Objectivo. Analisar os possíveis riscos
a que os seres humanos estão expostos ao consumir alimentos contaminados por
MRSA, para além de identificar os alimentos com maior risco de contaminação e
os factores que levam a esta condição.
Metodologia. Através de uma revisão sistemática de estudos que indican a
presença de MRSA nos alimentos reportados na América Latina. Bases de dados
consultadas: PubMed, SCOPUS, SCIELO e ProQuest, utilizando a declaração PRISMA.
Foram detectados trinta estudos, 12 dos quais eram elegíveis. Resultados. Na América Latina, a maior
evidência de MRSA foi observada no Brasil, seguido pela Colômbia e Chile; os
estudos encontrados indicam que os alimentos com maior frequência de
contaminação de alimentos são produtos lácteos e seus derivados; produtos de
carne. Conclusões. Há provas de uma
relação estreita entre o agente causal da contaminação por MRSA nos alimentos
na América Latina. O produto que tem tido maior impacto é o leite e seus
derivados, que como são produtos altamente consumíveis, a saúde da população
está em risco devido à acção das enterotoxinas. Palavras-chave: Staphylococcus
aureus; betalactamases; meticilina; alimentos; contaminação
Palavras-chave: Staphylococcus aureus;
betalactamases; meticilina; alimentos; contaminação
INTRODUCCIÓN
El
Staphylococcus aureus (S. aureus), es uno de los patógenos que más afección ha
generado a los seres humanos fue descubierto en el año 1880 observada por vez
primera por Alexander Ogston. Dicho microorganismo fue aislado a partir de una
infección de herida quirúrgica, en donde se observó que era capaz de generar
abscesos, hecho que se pudo notar cuando se inoculó a cobayos y ratones.
Posteriormente, en 1882, se acuñó el término Estafilococo para referirse al
género y luego en el año 1884 Rosenbach dividió el género en las especies S.
aureus y S. albus; poco tiempo después, se incorporó la especie S. epidermis,
en base a los resultados obtenidos por Cowan al emplear la prueba de la
coagulasa (1,2).
El
S. aureus forma parte de la microbiota normal de la piel y mucosas, en especial
la nasal, encontrándose entre el 20 – 30% de los individuos. Si su hábitat es
alterado, se comporta como un patógeno oportunista. Esto se debe a que S.
aureus posee un conjunto de factores de virulencia y la capacidad de adquirir
resistencia a la mayoría de los antibióticos. De hecho, la aparición de nuevos
clones multi-resistentes es cada vez más frecuente, no solo a nivel
intrahospitalario, sino a nivel comunitario (1-4).
Las
cepas de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (SARM), son
consideradas como patógenos de relevancia epidemiológica y clínica, debido a su
estrecha relación con las Infecciones Asociadas a la Asistencia Sanitaria
(IAAS). Es así, que este patógeno forma parte del grupo de microorganismo que
generan graves enfermedades nosocomiales, debido en gran medida a la
resistencia generada a la meticilina e incluso a toda la familia de los
β-lactámicos (4).
La
meticilina es un antibiótico sintético que pertenece al grupo de los
β-lactámicos que se introdujo como un medicamento de elección para combatir las
cepas de S. aureus resistentes a la penicilina, fenómeno asociado a la
producción de una enzima β-lactamasa codificada por el gen blaZ. (5). Los
estafilococos presentan el cromosoma mec y en especial el gen mecA es el
responsable de la resistencia a los β-lactámicos característica importante para
la clasificación como SARM (6).
En
la actualidad se establece que las cepas SARM no solamente son causantes de
infecciones nosocomiales, sino que también se asocian a infecciones
comunitarias. Las cepas SARM son capaces de colonizar órganos y tejidos en los
animales de granja. En consecuencia pueden entrar en contacto con el ser humano
ya sea de forma directa o indirecta a partir de sus derivados alimenticios (7).
La
presencia de S. aureus en alimentos representa un problema latente, es así, que
es un microorganismo indicador de contaminación, y la presencia de este se
relaciona con la mala manipulación por parte de las personas que están en
contacto directo con el proceso de la cadena productiva. Es decir, la falta de
aplicación de buenas prácticas de manufactura especialmente en alimentos de
consumo fresco como es el caso de los cárnicos, de los lácteos y sus derivados.
Otro punto interesante resulta los lugares en donde se generan los productos,
éstos espacios deben cumplir con protocolos y normativas que garanticen una
adecuada producción (8).
El
conocimiento de estas formas de infección es muy relevante para los
profesionales de la salud que se ven involucrados en el control de estas
infecciones o en las investigaciones que se llevan a cabo sobre nuevas formas
de contagio de las cepas SARM. Entre otras cosas, este conocimiento permitiría
relacionar consecuencias a futuro las cuales se deriven de la ingesta de dichos
alimentos contaminados. Por ello se busca dar respuesta a las siguientes
interrogantes: ¿Pueden estas cepas SARM considerarse únicamente como causantes
de infecciones zoonóticas? Si no es así, ¿Pueden en algún momento pasar al
hombre por medio del consumo de los alimentos contaminados? ¿Es importante comunicar
a las entidades de salud sobre los alimentos que presenten SARM y que sean de
consumo frecuente en el país?
Existen
diversas publicaciones relacionadas con el problema de salud que involucran la
presencia de SARM como, las infecciones asociadas y la diversidad de los
reservorios, generando mayor importancia por la elevada prevalencia en los
animales de granja prioritariamente en caballos, pollos y vacas (4).
Con
respecto a las enfermedades transmitidas por alimentos (ETA), se relaciona con
las infecciones causadas por S. aureus, productores de enterotoxina
estafilococócica, la cual genera sintomatología de intoxicación típica de un
proceso gastroentérico, relacionada íntimamente con la incorrecta manipulación
de los diferentes alimentos por parte del personal (9). Existe relación de la
contaminación con SARM en alimentos, ya que se inicia desde la calidad de vida
de los animales de ordeño, en especial cuando padecen de mastitis por lo que se
considera como punto de inicio la contaminación de los productos lácteos;
sumado la incorrecta aplicación de las Buenas Prácticas de Manufactura tanto en
los procesos de obtención de la materia prima como en el personal que trabaja
dentro de la planta procesadora (8).
Por
ello el objetivo de este estudio es analizar los posibles riesgos a los que se
expone el ser humano al consumir alimentos contaminados por SARM, además de
identificar los alimentos con mayor riesgo de contaminación y los factores que
llevan a esta condición.
MATERIALES
Y MÉTODOS
Se
realizó una revisión sistemática de estudios asociados a la presencia de
Staphylococcus aureus resistentes a la meticilina en alimentos reportados en
América latina. Para la clasificación de las fuentes consultadas se empleó la
declaración PRISMA, la búsqueda bibliográfica se efectuó en las bases de datos
electrónicas PubMed, SCOPUS, SCIELO y ProQuest con los siguientes términos
descriptores: Staphylococcus aureus, SARM, MRSA, Foodborne Diseases, Food
Microbiology.
El
periodo de recogida de artículos fue de 2000 al 2020 en los idiomas inglés,
español y portugués. Para el desarrollo del presente estudio fueron consultados
30 estudios, de los cuales se eligieron 12/30. Fueron excluidos una totalidad
de 18 estudios debido a duplicidad, en caso de tratarse de estudios de meta-análisis
o en su defecto estudios fuera de América Latina, ver Figura 1.
Criterios de inclusión.
Artículos
que se relacionen con la parte genética del Staphylococcus aureus resistentes a
la meticilina. Documentos que indiquen métodos de resistencia fenotípica.
Artículos que impliquen la presencia de Staphylococcus aureus resistente a la
meticilina en alimentos.
Criterios de exclusión:
Artículos
científicos que no estén relacionados con el tema, o que no estén publicados en
revistas de alto impacto, artículos que se repitan en las bases de datos.
Documentos que no estén dentro del periodo considerado para la revisión.
Estrategia de búsqueda.
Los
términos de búsqueda que se emplearon fueron las siguientes palabras clave:
Staphylococcus aureus, SARM, MRSA, “Methicillin-Resistant Staphylococcus
aureus”, “Foodborne diseases” “Food Microbiology”; “Chicken meat”, “Chickens”,
“Turkey meat”, “Food Contamination”, “Seafood”, cárnicos, derivados lácteos,
intoxicación alimentaria, patogenicidad, virulencia, “South america”, “Latin
America”; además, del empleo de los operadores booleanos “AND”, “OR” y “NOT”.
Figura 1. Flujograma de elegibilidad
de los estudios relacionados con Staphylococcus aureus resistentes a la
meticilina en alimentos reportados en América latina.
DESARROLLO
Y DISCUSIÓN
El
S. aureus constituye un agente etiológico frecuente de intoxicaciones
alimentarias y se encuentra asociado a diversos alimentos. Las ETA se
encuentran ampliamente extendidas y constituyen un problema de salud pública,
tanto en países desarrollados como en países en vías de desarrollo. SARM
considerado como un patógeno oportunista; causa varias infecciones tanto en
humanos como en animales y una de sus características es la resistencia a los
β-lactámicos. En la Tabla 1, se visualiza los estudios a nivel de América
Latina, en donde se refleja la importancia del periodo de tiempo instaurado
para la presente investigación que se contrasta con la gran cantidad y variedad
de alimentos contaminados con SARM.
Tabla 1. Artículos elegibles con el
año de publicación e indicadores higiénicos sanitarios
La
Figura 2 permite identificar que el país que cuenta con mayor cantidad de publicaciones
asociadas a la temática es Brasil con 8 artículos que corresponde al 69.23%,
seguido de Colombia con 3 artículos 23.07% y finalmente Chile con un solo
artículo que corresponde al 7.7%.
Figura 2. Distribución en porcentaje
de acuerdo con los artículos encontrados a nivel de América Latina
En
la Tabla 2 se observa la elevada prevalencia del gen mecA, importante indicador
para la identificación de SARM, el cual está asociado a la resistencia
antimicrobiana frente a todos los β-lactámicos, empleados comúnmente en la
profilaxis clínica, lo cual genera inconvenientes en el área de salud.
Tabla 2. Datos identificados de los
indicadores higiénicos sanitarios de alimentos de las fuentes consultadas.
No aplica se considera como N/A; debido a que se trata de otra
consideración para identificar a SARM.
En
función a la revisión se evidencia que, a nivel de América Latina el país que
más estudios ha realizado con respecto a SARM en los últimos años es Brasil,
seguido de Colombia y Chile; en todos ellos se refleja que los alimentos con
mayor contaminación son los lácteos y productos derivados como los quesos y la
leche de ganado bovino. Se evidencia que los alimentos con mayor grado de
contaminación por S. aureus son la leche y sus derivados seguido de productos
cárnicos, sin embargo, la importancia radica en la amplia variedad de cepas
productoras de resistencia a los antimicrobianos.
Discusión
Staphylococcus
aureus, es un patógeno que se encuentra fácilmente como agente causal de mastitis
clínicas crónicas o recurrentes, lo que se concuerda con Guimaraes, F. et al.
(10) quienes relacionan que obtener productos derivados de animales enfermos
conlleva un alto riesgo de contraer enfermedad, además se indica que son los
responsables de generar enterotoxinas pirogénicas, las mismas que tienen la
capacidad de generar el síndrome de choque tóxico las cuales están relacionadas
con la intoxicación alimentaria (11,12), así como lo menciona Erdem, S. et al
(13) en su investigación indica que identificó el gen que causa la producción
de las enterotoxinas teniendo una frecuencia del 41.6% de las muestras
analizadas.
El
análisis de leche de búfalo, bajo normas de asepsia se tomaron muestras donde
indican que 83% de las cepas de S. aureus presentaron resistencia ya que se han
identificado como productoras de β-lactamasa (11,14). Además, en el análisis de
quesos de cabra obtienen como resultado la hiperproducción de ésta enzima la
cual está relacionada con el gen blaZ, sin embargo no se evidencia la presencia
del gen mecA (15,16). relacionando con el estudio realizado por Alves, M. et al
(17) en donde han analizado muestras de leche de animales con mastitis en donde
no se logra evidenciar el gen mecA; pero en este estudio se investigó el perfil
genotípico y clonal de SARM.
De
la investigación realizada, se observó que existe contaminación alta a nivel de
la elaboración de diferentes tipos de quesos como es el caso del artesanal
donde se encontró la presenciad del gen mecA (18,19) mediante el procedimiento de
PCR indicando que se trata de SARM (20). En un estudio realizado por Herrera,
FC et al, que determinaron la presencia de estafilococo coagulasa positivos en
un 18.3% de las muestras. Lo relevante del estudio es que indica una
contaminación donde se sugiere que la fuente de ello es la humana a través de
alimentos los cuales pueden contribuir a la diseminación mundial de clones SAMR
adquiridos en la comunidad (21); lo mismo indican en el análisis realizado por
Matyi, S. et al (22), en el cual mediante técnica PCR lograron identificar dos
cepas de S. aureus, identificando el gen mecA el cual involucra la resistencia
a la meticilina.
La contaminación por S. aureus se evidencia
también en cárnicos; como indica los resultados generados en un año de
investigación donde el 1.9% correspondía positivos para SARM, este estudio fue
realizado por Ge, B et al., detectando en carnes de venta al por menor (23); lo
que relaciona con los artículos encontrados para la presente revisión donde en
carne cruda se relaciona un 28.1% de vacuno, pollo un 23.3%; cerdo 37.5% y
pescado un 30.0% (24). Además, se encontró otro estudio en el cual se encuentra
tilapia contaminada con SARM, relacionando con los utensilios de cocina
utilizados para el expendio del producto (19,25).
Costa
et al., (24) encontró en varios alimentos preparados con los siguientes
porcentajes 9.5% que se divide en alimentos con pollo como ingrediente en un
5.6%, con cerdo un 6.7% y con pescado un 22.2%; lo que se concuerda con la
investigación en alimentos de comida rápida como hamburguesas y sánduches en
donde se encontró la presencia de SARM (15). De igual manera, en un estudio
realizado en Iowa se evidencia la frecuencia del aislamiento de SARM en general
fue del 15.7% indicando que los cárnicos están susceptibles a contaminación;
para la carne de res indica el 100%, pavo 77.8%, pollo el 71.4% y el 58.3% para
la carne de cerdo (26).
Se
ha identificado la presencia de SARM en carne de cerdo, pero no se demostró la
presencia del gen mecA este estudio se realizó en Chile (27). Sin embargo,
Buyukcangaz E. et al., (28) en un estudio realizado indica que se detectó el
gen mecA únicamente en la carne de cerdo pero lo que representa una baja
prevalencia, ambos estudios utilizaron la técnica de PCR para la identificación
específica del gen.
S.aureus,
es un patógeno que coloniza la zona de la nasofaringe, mucosas y piel lo que
relaciona de manera directa que los alimentos se contaminan al existir la falta
de aplicación de las BPM por parte de los manipuladores, materia prima o en
utensilios para la preparación y distribución de productos (8,9,29); lo que se
confirma con los estudios realizados por Jiménez et al., (30) en donde se
investigaron a manipuladores de pescado encontrando que en el 3% de portadores
asintomáticos presentó SARM; determinando que la transmisión puede darse por
contacto directo de las personas con los productos alimenticios, siempre que no
se cumpla con vigilancia sanitaria (30).
Las
ETA suceden a nivel mundial afectando a una gran cantidad de población lo que
resulta preocupante para las entidades de control sanitario, debido a que se
estima que miles de personas llegan a hospitalizarse por este tipo de afección
llevando incluso a un diagnóstico erróneo (31). Lo que relaciona con el uso
indiscriminado de antibióticos cuando los animales tienen infección (21,32). Lo
que se refuerza con lo expresado en la investigación realizada por Zendeja et
al., (33) donde indica que las enfermedades infecciosas son causadas por la
ingesta de toxinas de S. aureus los cuales causan un impacto grande en los
individuos que la padecen.
En
el transcurso del proceso de elaboración de la presente revisión sistemática,
se encontró con algunos inconvenientes en cuanto a la falta de información a
nivel de América Latina, lo que a su vez evidencia la falta de investigación en
cuanto a la contaminación de alimentos por SARM, lo que de cierta manera es un
llamado a los investigadores a desarrollar mayor interés en cuanto al tema.
Como
sugerencia para futuras investigaciones se propone ampliar el rango de estudio
considerando a todo el continente americano, para de esta manera ampliar la
recopilación de artículos publicados y con ello la comparación referente a la
contaminación de alimentos por S. aureus
CONCLUSIÓN
Se
evidenció la estrecha relación entre los agentes causales de contaminación que
en este caso es S. aureus resistentes a la meticilina en alimentos a nivel de
América Latina, a pesar de no contar con información amplia que aborde la
temática, se reflejó, que la presencia de SARM se incrementa debido a la
manipulación inadecuada de la materia prima o durante su proceso de
elaboración. El alimento que más impacto ha presentado es la leche y productos
derivados, mismos que al ser uno de los productos de mayor consumo pueden poner
en riesgo la salud de la población e incrementando el impacto a nivel de la
salud pública, debido a la acción de enterotoxinas las cuales han causado
procesos gastroentéricos agudos.
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Conflicto de intereses: Ninguno declarado por los autores.
Financiación: Ninguna declarada por los autores.
Agradecimiento: Ninguno manifestado por los autores
ACERCA DE LOS AUTORES
Silvia Monserrath Torres Segarra. Bioquímica Farmacéutica, Universidad de Cuenca, Magister en Gerencia en Salud, Universidad Técnica Particular de Loja. Docente de Biotecnología, Universidad Politécnica Salesiana, Universidad Católica de Cuenca, Ecuador.
Karla
Estefanía Pacheco Cárdenas. Química Farmaceuta, Universidad Católica de
Cuenca. Máster en Bacteriología y Micología, Universidad de la Habana, Instituto
de Medicina Tropical Pedro Kourí. Docente en la Carrera de Biofarmacia/
Bioquímica